Каменная Успенская церковь, построенная на городском кладбище Верхотурья, заложена в 1793 и освящена в 1815 году. Своего причта церковь не имела. Как правило, в ней служили священники из Свято-Троицкого собора, случалось это лишь по большим праздникам.
В 1887 году на средства иеромонаха Свято-Николаевского монастыря Иннокентия и других жертвователей были расписаны стены Успенского храма. Здание церкви отличалось скромной архитектурой, многим казалось даже неказистым.